A Floridában született, szabálytalan szépségű nő tehetségére a legendás rendező, Elia Kazan figyelt fel, a Broadway deszkáin 1962-ben.
1967-ben megkapta a Bonnie és Clyde női címszerepét, Warren Beatty partnereként. Alakításáért Oscar-díjra jelölték, ezzel berobbant a köztudatba. 2017-ben az Oscar-gálán a két főszereplő jelentette be a legjobb film győztesét: a borítékok összekeveredése miatt elsőre rossz nyertest, a Kaliforniai álmot hirdettek ki a valódi győztes Holdfény helyett.
Következő filmjében, A Thomas Crown-ügyben Steve McQueen volt a partnere. A film három évtizeddel később készült új változatában is feltűnt, egyedüliként az eredeti szereplőgárdából.
A következő időszakban szerepelt filmdrámában (A megegyezés), westernekben (Kis nagy ember, Doc Holliday, Oklahoma olaja), katasztrófafilmben (Pokoli torony), politikai krimiben (A keselyű három napja), Miladyként ármánykodott A három testőrben és A négy testőrben.
Pályafutása talán legemlékezetesebb alakítását 1974-ben Roman Polanski Kínai negyed című krimijében Jack Nicholson partnereként nyújtotta, de az áhított Oscarról lecsúszott, majd 1976-ban magához szoríthatta a filmvilág legrangosabb kitüntetését, amelyet a média világának visszásságait leleplező, Sidney Lumet rendezte Hálózat című filmdráma főszerepéért ítéltek neki.
A nyolcvanas évek elején az Anyu a sztár című életrajzi film egy időre véget vetett karrierjének: a lesújtó kritikák mellé a legrosszabb alakításért járó Arany Málna-díjat is “bezsebelte”. Kudarccal végződött házassága depresszióssá tette, alkohol- és nikotinfüggőségétől csak orvosi segítséggel tudott megszabadulni.
1994-ben azzal hívta fel magára a figyelmet, hogy beperelte a zeneszerző Andrew Lloyd Webbert, aki – arra hivatkozva, hogy a színésznő nem énekel elég jól – elvette tőle a Sunset Boulevard című musical főszerepét a Broadwayn. Az ügy peren kívüli egyezséggel zárult, a minden bizonnyal tetemes fájdalomdíj összegét nem hozták nyilvánosságra.
Faye Dunaway az utóbbi időben jobbára epizódszerepekben és tévésorozatokban tűnik fel, játszott a többi közt a Columbo, a Helyszínelők és a Grace klinika egy-egy részében. Néhány éve szerepet vállalt drámában (A Jézus-dosszié) és több thrillerben (Bye Bye Man – A rettegés neve, Végzetes vágyakozás). Utóbbi műfajban született, The American Connection című munkáját a tervek szerint idén mutatják be az amerikai mozik.
